Hersenschudding Gerelateerde Cognitieve Klachten: Mechanismen, Sensorische Integratie en Strategieën voor Herstel*

Meer dan een tijdelijke terugslag
Hersenschudding is vaak meer dan een korte onderbreking - het kan leiden tot langdurige cognitieve problemen die het dagelijks leven verstoren. Een hersenschudding verstoort het ingewikkelde netwerk en de functie van neurale paden in de hersenen en kan leiden tot problemen met aandacht, geheugen, besluitvorming en verwerkingssnelheid. Stel je een drukke snelweg voor die plotseling in chaos wordt veranderd door een enorme file. Onderzoek toont aan dat ongeveer 10-15% van de mensen met een licht traumatisch hersenletsel blijvende cognitieve problemen ervaart, terwijl bij matige tot ernstige hersenschuddingen 30-50% van de patiënten langdurige beperkingen kan hebben (Bazarian et al., 2012; McCrea et al., 2003; McAllister et al., 2001; Dikmen et al., 2009).

Onmiddellijke en lange-termijn cognitieve effecten
Kort na een hersenschudding merken veel mensen dat hun denken vertraagt, hun geheugen wazig wordt en dat taken die ooit vanzelfsprekend waren een uitdaging worden. Uit een systematisch onderzoek bleek dat cognitieve functies, vooral aandacht en geheugen, direct na het letsel sterk afnemen (Williams et al., 2015). Terwijl veel mensen hun cognitieve vaardigheden binnen enkele dagen of weken herstellen, krijgen anderen te maken met langdurige problemen die maanden of zelfs jaren duren (Leeds et al., 2021; Wäljas et al., 2015). Dit langdurige herstel kan te wijten zijn aan de cumulatieve effecten van meerdere hersenschuddingen, waarbij elk extra letsel het risico op blijvende cognitieve disfunctie verhoogt (Covassin et al., 2010; Karr et al., 2014).

Neurale verstoring en structurele schade
Verwondingen door een hersenschudding beïnvloeden de hersenen op verschillende complexe manieren. Vaak zijn dit significante niet permanente functie verstoringen,maar er kunnen ook subtiele meer permanente en moeilijker te behandelen verstoringen optreden. Eén belangrijk mechanisme is de verstoring van de axonale integriteit - de lange, kabelachtige structuren die neuronen helpen communiceren. De schade kan vooral aanzienlijk zijn in de hippocampus, een gebied dat van vitaal belang is voor het geheugen en het leren. In een onderzoek met dierlijke modellen ontdekten onderzoekers dat hersenschuddingen leidden tot een wijdverspreid verlies van axonale natriumkanalen en verstoringen bij de knooppunten van Ranvier, de kritieke knooppunten waar zenuwsignalen van de ene cel naar de andere springen (Song et al., 2022). Daarnaast verslechteren lichamelijke symptomen zoals hoofdpijn en duizeligheid de cognitieve prestaties door de neuronale communicatie verder te verstoren (Oyegbile et al., 2018).

Invloeden van het bewegingsapparaat en sensorische integratie
Cognitieve stoornissen na een hersenschudding zijn niet alleen het gevolg van direct hersenletsel. Ze zijn ook sterk gekoppeld aan problemen in de fysieke systemen van ons lichaam. Spier- en gewrichtsfunctiestoornissen - vooral rond de nek en het hoofd - kunnen cognitieve problemen bijvoorbeeld verergeren. Onderzoek door Oyegbile et al. (2018) suggereert dat wanneer deze problemen met het bewegingsapparaat aanwezig zijn, ze de cognitieve problemen die worden ervaren na een hersenschudding kunnen versterken. Howell et al. (2016) ontdekten ook dat vroege symptomen zoals hoofdpijn en evenwichtsproblemen kunnen leiden tot langdurige cognitieve stoornissen, wat erop wijst dat fysiek ongemak extra mentale vermoeidheid kan uitlokken (Howell et al., 2020).

Vestibulaire en oculomotorische bijdragen
Ons evenwichts- en zichtsysteem zijn essentieel voor het behouden van cognitieve efficiëntie. Het vestibulaire systeem, dat ons helpt ons evenwicht te bewaren, en het oculomotorische systeem, dat de oogbewegingen regelt, spelen beide een essentiële rol bij het verwerken van informatie. Wanneer deze systemen verstoord zijn - vaak door de impact op de halswervelkolom of andere gerelateerde structuren - kunnen mensen een verminderd werkgeheugen en problemen met uitvoerende functies ervaren (Bigelow e.a., 2015; Aedo e.a., 2016). Studies tonen aan dat zelfs subtiele verstoringen in deze systemen kunnen leiden tot aanzienlijke problemen met multitasking en volgehouden aandacht (Preysner et al., 2022). Bovendien kunnen verminderde oogbewegingen visuele scanning en snelle informatieverwerking vertragen (Lee et al., 2017; Smith & Zheng, 2013).

Sensorische integratie en de cruciale rol ervan
Sensorische integratie is het proces waarbij de hersenen informatie van verschillende zintuigen combineren om een samenhangend beeld van onze omgeving te creëren. Het vestibulaire systeem draagt bij aan zowel evenwicht als ruimtelijk bewustzijn, die cruciaal zijn voor soepel cognitief functioneren. Onderzoek suggereert dat herhaalde hersenschuddingen de sensorische integratiecapaciteiten kunnen veranderen, met name door de vestibulo-oculaire reflex aan te tasten, wat leidt tot langdurige cognitieve disfunctie (Teasdale et al., 2012; Gano et al., 2024). Daarnaast maken oogbewegingsproblemen deze problemen nog erger doordat ze het vermogen van de hersenen verminderen om visuele informatie snel en efficiënt te verwerken (Ziaks et al., 2024).

Impact van post-cussieve symptomen en slaapstoornissen
Veel voorkomende symptomen na een hersenschudding, zoals hoofdpijn en duizeligheid, veroorzaken niet alleen ongemak, maar zijn ook gekoppeld aan aanhoudende cognitieve problemen. Howell et al. (2016) ontdekten dat deze vroege somatische symptomen vaak voorspellend zijn voor langer durende cognitieve problemen, wat suggereert dat de fysieke en cognitieve effecten van een hersenschudding nauw met elkaar verbonden zijn. Bovendien kunnen slaapstoornissen - een veel voorkomend gevolg van hersenschuddingen - de cognitieve prestaties aanzienlijk beïnvloeden. Onderzoek wijst uit dat onvoldoende slaap de aandacht, het geheugen en de executieve functies kan verslechteren, waardoor een vicieuze cirkel ontstaat die herstel belemmert (Kostyun et al., 2014; Shay et al., 2014).

Beoordeling en revalidatiestrategieën
Een nauwkeurige beoordeling van de cognitieve functie na een hersenschudding is essentieel voor een effectieve behandeling. Tools zoals de Immediate Post-Concussion Assessment and Cognitive Testing (ImPACT) worden veel gebruikt om tekortkomingen te evalueren, maar ze kunnen mogelijk niet elke subtiele beperking vastleggen, vooral bij complexe taken in de echte wereld (Leeds et al., 2021; Davenport et al., 2022). Daarom raden experts aan om deze tests te combineren met zelfgerapporteerde symptomen om een volledig beeld te krijgen van iemands cognitieve gezondheid. Revalidatiestrategieën zijn al even veelzijdig en combineren vaak cognitieve training met vestibulaire, posturale en oculomotorische oefeningen naast farmacologische interventies en psycho-educatie (Davenport e.a., 2022; Gano e.a., 2024). Deze uitgebreide benaderingen helpen om zowel de fysieke als mentale aspecten van het post-concussiesyndroom aan te pakken.

Bijdragen aan musculoskeletale en sensorische integratie
Hersenschuddinggerelateerde cognitieve problemen worden niet veroorzaakt door één enkele factor; ze komen vaak voort uit verstoringen in het bewegingsapparaat, de houding en de zintuiglijke systemen van ons lichaam. Eenvoudig gezegd, hoe ons lichaam beweegt en sensorische informatie verwerkt is nauw verweven met hoe onze hersenen presteren. Veel mensen met een hersenschudding ervaren niet alleen cognitieve problemen, maar vertonen ook tekenen van lichamelijke instabiliteit. Zo kunnen problemen met spieren en gewrichten - vooral die rond de nek en het hoofd - het moeilijker maken voor de hersenen om zich te concentreren en informatie snel te verwerken. Uit onderzoek van Oyegbile et al. (2018) blijkt dat fysieke problemen na een hersenschudding de mentale prestaties kunnen verslechteren, vooral bij personen met meerdere hersenschuddingen. Ook Howell et al. (2016) ontdekten dat vroege symptomen zoals hoofdpijn en evenwichtsproblemen kunnen leiden tot langer durende cognitieve problemen, wat suggereert dat secundaire pijn of ongemak mentale vermoeidheid kan uitlokken (Howell et al., 2020).

Vestibulaire en oculomotorische disfunctie
Onze evenwichts- en oogbewegingssystemen spelen een cruciale rol bij cognitie, maar de aantasting ervan na een hersenschudding kan subtiel zijn. Zelfs als standaard balanstests normaal lijken, kunnen verborgen tekortkomingen de cognitieve prestaties beïnvloeden. Studies tonen aan dat een slechte houdingscontrole vaak wordt waargenomen bij personen met een hersenschudding, wat hun vermogen om zich te concentreren op taken die volgehouden aandacht vereisen kan belemmeren (Merchant-Borna et al., 2017). De halswervelkolom, die van vitaal belang is voor het geven van feedback over de lichaamspositie, is een andere belangrijke speler; verstoringen hier kunnen proprioceptieve signalen veranderen en de aandacht en verwerkingssnelheid vertragen (Obermann et al., 2023). Wanneer het vestibulaire systeem - verantwoordelijk voor evenwicht en ruimtelijke oriëntatie - wordt aangetast, kan dit bovendien hogere cognitieve functies aantasten, zoals de executieve functie en het werkgeheugen (Bigelow e.a., 2015; Aedo e.a., 2024). Mensen met vestibulaire disfunctie kunnen moeite hebben met taken die een snelle mentale verwerking vereisen (Ahmad et al., 2022). Cervicale problemen kunnen ook de algehele cognitieve belasting verhogen, waardoor het moeilijker wordt om taken uit te voeren die multitasking of langdurige concentratie vereisen (Preysner et al., 2022).

Cervico-Vestibulaire en Oculomotorische interacties
Na een hersenschudding wordt de wisselwerking tussen onze nek, evenwicht en oogbewegingen nog belangrijker. Mensen met een hersenschudding hebben vaak last van symptomen als duizeligheid en desoriëntatie, die verband houden met tekortkomingen in visuospatiale vaardigheden - de vaardigheden die nodig zijn om te begrijpen waar objecten zich in de ruimte bevinden. Onderzoek toont aan dat bij patiënten met vestibulair verlies een slecht evenwicht vaak gepaard gaat met een tragere verwerkingssnelheid en een verminderde executieve functie (Xie et al., 2021; Bigelow & Agrawal, 2015). Dit suggereert dat een verstoord vestibulair systeem kan leiden tot algehele cognitieve achteruitgang (Fan et al., 2023). Daarnaast bemoeilijkt oculomotorische disfunctie - vaak een secundair effect van vestibulaire of cervicale problemen - de visuele verwerking. Wanneer oogbewegingen verstoord zijn, wordt het verzamelen van visuele informatie trager, waardoor de cognitieve inspanning die nodig is voor taken als lezen of het scannen van een omgeving toeneemt (Lee et al., 2017; Smith & Zheng, 2013). Studies geven ook aan dat tekorten in ruimtelijke verwerking en werkgeheugen veel voorkomen bij mensen met vestibulaire disfunctie, wat verder bijdraagt aan bredere cognitieve beperkingen na een hersenschudding (Kumar et al., 2022).

Sensorische integratie en cognitieve efficiëntie
Het vermogen van onze hersenen om informatie van verschillende zintuigen samen te voegen - met name balans en ruimtelijke oriëntatie geleverd door het vestibulaire systeem - is van vitaal belang voor effectief denken na een hersenschudding. Het vestibulaire systeem helpt ons niet alleen om ons evenwicht en onze houding te behouden, maar ondersteunt ook ons vermogen om ons te concentreren en informatie te verwerken. Onderzoek toont aan dat herhaalde hersenschuddingen de manier kunnen veranderen waarop onze hersenen sensorische informatie integreren, met name door het verstoren van de reflexen die onze ogen helpen zich aan te passen aan beweging (Teasdale et al., 2012; Gano et al., 2024). Daarnaast kunnen problemen met oogbewegingen (oculomotorische functie) het moeilijker maken voor mensen om hun evenwicht te bewaren en leiden tot een langzamere, minder efficiënte verwerking van visuele details (Ziaks et al., 2024).

Impact van symptomen na hersenschudding
Veel voorkomende symptomen na een hersenschudding, zoals hoofdpijn en duizeligheid, kunnen cognitieve problemen verergeren. Uit onderzoek is gebleken dat deze lichamelijke symptomen nauw samenhangen met problemen met denken en geheugen. Howell et al. (2016) rapporteerden bijvoorbeeld dat vroege lichamelijke klachten vaak langer durende cognitieve problemen voorspellen, wat suggereert dat het ongemak van het lichaam mentale energie kan aftappen en kan leiden tot wat we cognitieve vermoeidheid zouden kunnen noemen. Bovendien heeft onderzoek van Murray et al. (2019) een verband gelegd tussen een slechte balans en andere sensorische interactieproblemen en bredere cognitieve tekorten na een hersenschudding.

Slaapstoornissen en cognitieve resultaten
Slaap is cruciaal voor het herstel van de hersenen en slaapverstoringen kunnen een grote invloed hebben op cognitieve vaardigheden. Onderzoek wijst uit dat wanneer de slaap verstoord is na een hersenschudding, functies zoals aandacht, geheugen en besluitvorming hieronder kunnen lijden (Kostyun et al., 2014; Shay et al., 2014). Zo presteren adolescenten die direct na een hersenschudding cognitief zeer actief blijven, slechter op geheugen- en aandachtstests dan degenen die voldoende rust krijgen. Deze bevinding benadrukt dat slaap niet alleen essentieel is voor het algemene welzijn, maar ook cruciaal is voor de hersenen om hun volledige cognitieve capaciteit te herstellen.

Beoordeling van cognitieve functie na hersenschudding
Het nauwkeurig meten van de cognitieve functie is belangrijk voor een goede behandeling van hersenschudding. Hulpmiddelen zoals de Immediate Post-Concussion Assessment and Cognitive Testing (ImPACT) zijn standaard geworden bij het evalueren van de cognitieve tekorten van atleten na een blessure (Leeds et al., 2021; Davenport et al., 2022). Deze tests missen echter soms de fijnere details van cognitieve stoornissen die van invloed kunnen zijn op alledaagse activiteiten. Daarom raden experts aan om gestandaardiseerde tests te combineren met zelfgerapporteerde symptomen om een compleet beeld te krijgen van hoe een hersenschudding de hersenen van een individu beïnvloedt.

Behandeling en revalidatie strategieën
Het behandelen van de cognitieve effecten van een hersenschudding vereist een brede en interdisciplinaire aanpak. In plaats van zich alleen te richten op de hersenen, richt succesvolle revalidatie zich ook op aanverwante zaken als evenwicht, nekfunctie en stemmingsstoornissen. Revalidatieprogramma's kunnen bijvoorbeeld oefeningen bevatten die het evenwicht, bewegingsapparaat functie en de oogbewegingen verbeteren, cognitieve trainingsoefeningen en psycho-educatie. Door geleidelijk cognitieve uitdagingen te herintroduceren en tegelijkertijd vestibulaire en problemen in het bewegingsapparaat te behandelen, helpen deze strategieën de algehele cognitieve impact van een hersenschudding te verminderen (Davenport et al., 2022; Gano et al., 2024).

Conclusie

Cognitieve disfunctie na een hersenschudding ontstaat door een complexe mix van de ernst van het letsel, verstoringen in de sensorische integratie en beperkingen van het bewegingsapparaat. Hoewel deze factoren kunnen leiden tot aanzienlijke problemen met aandacht, geheugen, executief functioneren en verwerkingssnelheid, is er veel hoop op herstel. Met grondige onderzoeken waarin zelfgerapporteerde symptomen en objectieve neurocognitieve tests worden gecombineerd, kunnen deskundige professionals de behandeling afstemmen op de unieke behoeften van elk individu. Revalidatiestrategieën die gericht zijn op cognitieve tekorten, evenwicht, stabiliteit, optimale functie van de nek, het bewegingsapparaat en oculomotorische (oogaansturing) controle, naast gerichte medicatie (indien echt noodzakelijk) en gedragstherapieën, kunnen het herstelproces aanzienlijk bevorderen. Door het omarmen van een interdisciplinaire benadering die de veelzijdige aard van het post-comotioneel syndroom erkent, kunnen we het opmerkelijke vermogen van de hersenen om zichzelf te reorganiseren en te herstellen benutten, wat veelbelovende vooruitzichten biedt voor een verbeterde cognitieve functie en algehele kwaliteit van leven.

Arjan Kuipers

*Deze blog is een vertaling en gepopulariseerde versie van een engels neurowetenschappelijk artikel geschreven door Arjan.

Referenties

1. Agha, B., Akbary, R., Ghasroddashti, A., Nazari-Ahangarkolaee, M., Whishaw, I., & Mohajerani, M. (2020). Cholinergic upregulation by optogenetic stimulation of nucleus basalis after photothrombotic stroke in forelimb somatosensory cortex improves endpoint and motor but not sensory control of skilled reaching in mice. Journal of Cerebral Blood Flow & Metabolism, 41(7), 1608–1622. https://doi.org/10.1177/0271678x20968930
2. Antepohl, W., Kiviloog, L., Andersson, J., & Gerdle, B. (2003). Cognitive impairment in patients with chronic whiplash-associated disorder – a matched control study. Neurorehabilitation, 18(4), 307–315. https://doi.org/10.3233/nre-2003-18405
3. Bazarian, J. J., Zhu, T., Blyth, B., Borrione, P., Zhong, J., & Peterson, D. (2012). Incidence of mild traumatic brain injury in a US Army brigade combat team. Journal of Neurosurgery, 116(2), 324–330. https://doi.org/10.3171/2012.2.JNS111533
4. Borenstein, P., Rosenfeld, M., & Gunnarsson, R. (2009). Cognitive symptoms, cervical range of motion and pain as prognostic factors after whiplash trauma. Acta Neurologica Scandinavica, 122(4), 278–285. https://doi.org/10.1111/j.1600-0404.2009.01305.x
5. Chin, E., Nelson, L., Barr, W., McCrory, P., & McCrea, M. (2016). Reliability and validity of the sport concussion assessment tool–3 (SCAT3) in high school and collegiate athletes. The American Journal of Sports Medicine, 44(9), 2276–2285. https://doi.org/10.1177/0363546516648141
6. Corwin, D. J., & Lutz, J. (2015). Vestibular deficits following youth concussion. The Journal of Pediatrics, 166(5), 1270–1275. https://doi.org/10.1016/j.jpeds.2015.01.039
7. Covassin, T., Elbin, R., Kontos, A., & Larson, E. (2010). Investigating baseline neurocognitive performance between male and female athletes with a history of multiple concussion. Journal of Neurology Neurosurgery & Psychiatry, 81(6), 597–601. https://doi.org/10.1136/jnnp.2009.193797
8. Davenport, M., Condon, B., Lamoureux, C., Johnson, J., Chen, J., Rippee, M., … & Zentz, J. (2022). The University of Kansas Health System Outpatient Clinical Concussion Comprehensive Protocol: An Interdisciplinary Approach. Health Services Insights, 15. https://doi.org/10.1177/11786329221114759
9. Dutta, S. (2023). Characteristics of binocular vision and oculomotor function among sports-concussed athletes. Indian Journal of Ophthalmology, 71(2), 215–221. https://doi.org/10.4103/ijo.ijo_1932_22
10. Ellis, M. J., & Jones, M. M. (2015). Vestibulo-ocular dysfunction in pediatric sports-related concussion. Journal of Neurosurgery: Pediatrics, 15(2), 151–157. https://doi.org/10.3171/2015.1.peds14524
11. Galetta, S. L., & Alperin, N. (2011). The King-Devick Test and sports-related concussion: Study of a rapid visual screening tool in a collegiate cohort. Journal of the Neurological Sciences, 307(1–2), 119–123. https://doi.org/10.1016/j.jns.2011.07.039
12. Gano, A., Gold, J., Remigio‐Baker, R., & Monti, K. (2024). TBICOE approach to concussion rehabilitation in service members and veterans. Neurorehabilitation, 55(3), 347–356. https://doi.org/10.3233/nre-230269
13. Haider, A. H., & Rihani, I. (2017). A systematic review of criteria used to define recovery from sport-related concussion in youth athletes. British Journal of Sports Medicine, 51(6), 435–442. https://doi.org/10.1136/bjsports-2016-096551
14. Howell, D., O’Brien, M., Beasley, M., Mannix, R., & Meehan, W. (2016). Initial somatic symptoms are associated with prolonged symptom duration following concussion in adolescents. Acta Paediatrica, 105(9). https://doi.org/10.1111/apa.13486
15. Howell, D., Brilliant, A., Oldham, J., Berkstresser, B., Wang, F., & Meehan, W. (2020). Exercise in the first week following concussion among collegiate athletes: Preliminary findings. Journal of Science and Medicine in Sport, 23(2), 112–117. https://doi.org/10.1016/j.jsams.2019.08.294
16. Kaae, J. J., & Kamsvåg, E. (2022). Vestibulo-ocular dysfunction in mTBI: Utility of the VOMS for evaluation and management – A review. Neurorehabilitation, 47(5), 443–452. https://doi.org/10.3233/nre-228012
17. Karr, J., Areshenkoff, C., & Garcia‐Barrera, M. (2014). The neuropsychological outcomes of concussion: A systematic review of meta-analyses on the cognitive sequelae of mild traumatic brain injury. Neuropsychology, 28(3), 321–336. https://doi.org/10.1037/neu0000037
18. Kessels, R., Alemán, A., Verhagen, W., & Luijtelaar, E. (2000). Cognitive functioning after whiplash injury: A meta-analysis. Journal of the International Neuropsychological Society, 6(3), 271–278. https://doi.org/10.1017/s1355617700633027
19. Kinney, S. J., & Reed, H. (2024). Cervical spine sensorimotor deficits persist in people post-concussion despite minimal symptoms. Annals of Medicine, 56(1), 5–11. https://doi.org/10.1080/07853890.2024.2422048
20. Kostyun, R., Milewski, M., & Hafeez, I. (2014). Sleep disturbance and neurocognitive function during the recovery from a sport-related concussion in adolescents. The American Journal of Sports Medicine, 43(3), 633–640. https://doi.org/10.1177/0363546514560727
21. Kumar, K., Krishnapriya, S., Ebenezer, A., Kalaiah, M., & Dosemane, D. (2022). Cortical auditory potentials and cognitive potentials in individuals with and without vestibular dysfunction. F1000Research, 11, 1013. https://doi.org/10.12688/f1000research.122677.2
22. Leeds, D., Nguyen, A., D’Lauro, C., Jackson, J., & Johnson, B. (2021). Prolonged concussion effects: Constellations of cognitive deficits detected up to a year after injury. Journal of Concussion, 5. https://doi.org/10.1177/20597002211006585
23. Leddy, J. J., & Willer, B. (2012). Rehabilitation of concussion and post-concussion syndrome. Sports Health: A Multidisciplinary Approach, 4(2), 151–157. https://doi.org/10.1177/1941738111433673
24. Litvak, P., Hartley, N., Kast, R., Feng, G., Fu, Z., Arnaudon, A., … & Hill, S. (2024). Biophysical modeling of thalamic reticular nucleus subpopulations and their differential contribution to network dynamics. https://doi.org/10.1101/2024.12.08.627399
25. McAllister, T. W., Flashman, L. A., McDonald, B. C., & Saykin, A. J. (2001). Working memory deficits after mild traumatic brain injury. Brain, 124(12), 2546–2555. https://doi.org/10.1093/brain/124.12.2546
26. McCrea, M., Iverson, G. L., McAllister, T. W., Hammeke, T. A., Powell, M. R., Barr, W. B., Kelly, J. P., Randolph, C., & Kelly, D. (2003). An integrated review of recovery after mild traumatic brain injury (MTBI): Implications for clinical management. Clinical Neuropsychology, 17(3), 460–480. https://doi.org/10.1080/13854040310001679282
27. Merchant‐Borna, K., Jones, C., Janigro, M., Wasserman, E., Clark, R., & Bazarian, J. (2017). Evaluation of Nintendo Wii balance board as a tool for measuring postural stability after sport-related concussion. Journal of Athletic Training, 52(3), 245–255. https://doi.org/10.4085/1062-6050-52.1.13
28. Murray, N., Székely, B., Moran, R., Ryan, G., Powell, D., Munkasy, B., … & Guskiewicz, K. (2019). Concussion history associated with increased postural control deficits after subsequent injury. Physiological Measurement, 40(2), 024001. https://doi.org/10.1088/1361-6579/aafcd8
29. Murillo, C., Coppieters, I., Cagnie, B., Bernaers, L., Bontinck, J., Meeus, M., … & Timmers, I. (2023). Neural processing of pain-related distress to neck-specific movements in people with chronic whiplash-associated disorders. Pain, 164(9), 1954–1964. https://doi.org/10.1097/j.pain.0000000000002890
30. Oyegbile, T., Delasobera, B., & Zecavati, N. (2018). Postconcussive symptoms after single and repeated concussions in 10- to 20-year-olds: A cross-sectional study. Journal of Child Neurology, 33(6), 383–388. https://doi.org/10.1177/0883073818759436
31. Preysner, T., Gardi, A., Ahmad, S., & Sharon, J. (2022). Vestibular migraine: Cognitive dysfunction, mobility, falls. Otology & Neurotology, 43(10), 1216–1221. https://doi.org/10.1097/mao.0000000000003700
32. Shay, N., Yeates, K., Walz, N., Stancin, T., Taylor, H., Beebe, D., … & Wade, S. (2014). Sleep problems and their relationship to cognitive and behavioral outcomes in young children with traumatic brain injury. Journal of Neurotrauma, 31(14), 1305–1312. https://doi.org/10.1089/neu.2013.3275
33. Siegel, K., Laird, A., & Tumulty, S. (2024). Refractory autonomic instability in mild traumatic brain injury: A case report. Cureus, 16(1), e55634. https://doi.org/10.7759/cureus.55634
34. Smith, P., & Zheng, Y. (2013). From ear to uncertainty: Vestibular contributions to cognitive function. Frontiers in Integrative Neuroscience, 7. https://doi.org/10.3389/fnint.2013.00084
35. Song, H., McEwan, P., Ameen‐Ali, K., Tomasevich, A., Kennedy‐Dietrich, C., Palma, A., … & Smith, D. (2022). Concussion leads to widespread axonal sodium channel loss and disruption of the node of Ranvier. Acta Neuropathologica, 144(5), 967–985. https://doi.org/10.1007/s00401-022-02498-1
36. Teasdale, T., Engberg, A., & Holte, L. (2012). Double concussions and cognitive dysfunction: A population study of young men. Brain Impairment, 13(2), 197–202. https://doi.org/10.1017/brimp.2012.17
37. Thiagarajan, P., & O’Keefe, T. (2014). Oculomotor neurorehabilitation for reading in mild traumatic brain injury (mTBI): An integrative approach. Neurorehabilitation, 34(3), 535–540. https://doi.org/10.3233/nre-131025
38. Vangronsveld, K., Peters, M., Goossens, M., Linton, S., & Vlaeyen, J. (2007). Applying the fear-avoidance model to the chronic whiplash syndrome. Pain, 131(3), 258–261. https://doi.org/10.1016/j.pain.2007.04.015
39. Vattipally, V., Weber-Levine, C., Jiang, K., Bhimreddy, M., Kramer, P., Davidar, A., … & Theodore, N. (2024). Motor vehicle collision characteristics and hospitalization outcomes associated with mild traumatic brain injury and concomitant whiplash injury. Neurosurgical Focus, 57(1), E14. https://doi.org/10.3171/2024.4.focus24146
40. Williams, R., Puetz, T., Giza, C., & Broglio, S. (2015). Concussion recovery time among high school and collegiate athletes: A systematic review and meta-analysis. Sports Medicine, 45(6), 893–903. https://doi.org/10.1007/s40279-015-0325-8
41. Wolf, J., Johnson, B., Johnson, V., Putt, M., Browne, K., Mietus, C., … & Cullen, D. (2017). Concussion induces hippocampal circuitry disruption in swine. Journal of Neurotrauma, 34(14), 2303–2314. https://doi.org/10.1089/neu.2016.4848
42. Wäljas, M., Iverson, G., Lange, R., Hakulinen, U., Dastidar, P., Huhtala, H., … & Öhman, J. (2015). A prospective biopsychosocial study of the persistent post-concussion symptoms following mild traumatic brain injury. Journal of Neurotrauma, 32(8), 534–547. https://doi.org/10.1089/neu.2014.3339
43. Xie, D., Welgampola, M., Miller, L., Young, A., D’Souza, M., Breen, N., … & Rosengren, S. (2021). Subjective cognitive dysfunction in patients with dizziness and vertigo. Audiology and Neurotology, 27(2), 122–132. https://doi.org/10.1159/000518188
44. Yaramothu, C. M., & Chaurasia, B. (2021). Oculomotor Assessment Tool Test Procedure and Normative Data. Optometry and Vision Science, 98(4), 299–307. https://doi.org/10.1097/opx.0000000000001698
45. Davenport, L. A., Wilkins, D., & Strecker, A. (2022). The University of Kansas Health System Outpatient Clinical Concussion Comprehensive Protocol: An Interdisciplinary Approach. Health Services Insights, 15, 11786329221114759. https://doi.org/10.1177/11786329221114759
46. Kinney, S. J., & Reed, H. (2024). Cervical spine sensorimotor deficits persist in people post-concussion despite minimal symptoms. Annals of Medicine, 56(1), 5–11. https://doi.org/10.1080/07853890.2024.2422048
47. Santo, D. F., Lane, R. H., & Schott, L. R. (2020). Near point of convergence deficits and treatment following concussion: A systematic review. Journal of Sport Rehabilitation, 29(5), 715–725. https://doi.org/10.1123/jsr.2019-0428
48. Thiagarajan, P., & O’Keefe, T. (2014). Oculomotor neurorehabilitation for reading in mild traumatic brain injury (mTBI): An integrative approach. Neurorehabilitation, 34(3), 535–540. https://doi.org/10.3233/nre-131025
49. Zhou, P., & Brodsky, J. (2015). Objective vestibular testing of children with dizziness and balance complaints following sports-related concussions. Otolaryngology, 152(2), 270–275. https://doi.org/10.1177/0194599815576720
50. Master, C. L., & Grabowski, C. P. (2015). Vision diagnoses are common after concussion in adolescents. Clinical Pediatrics, 54(1), 17–22. https://doi.org/10.1177/0009922815594367
51. Corwin, D. J., & Lutz, J. (2015). Vestibular deficits following youth concussion. The Journal of Pediatrics, 166(5), 1270–1275. https://doi.org/10.1016/j.jpeds.2015.01.039
52. Zhou, P., & Brodsky, J. (2015). Objective vestibular testing of children with dizziness and balance complaints following sports-related concussions. Otolaryngology, 152(2), 270–275. https://doi.org/10.1177/0194599815576720
53. Yaramothu, C. M., & Chaurasia, B. (2021). Oculomotor Assessment Tool Test Procedure and Normative Data. Optometry and Vision Science, 98(4), 299–307. https://doi.org/10.1097/opx.0000000000001698